元军攻打日本之际，中国大陆的妖怪为了得到死者魂魄亦东渡日本。在这里，他们遭遇了犬夜叉的父亲斗牙王。经过一番艰苦鏖战，大陆妖怪最终被封印在斗牙王的牙齿中。时间回到战国时代，四魂之玉的一枚碎片飞到不归之森，唤醒了大陆妖怪首领之子玛瑙丸。为了解开被斗牙王牙齿所封印的力量，玛瑙丸派随从琉璃、玻璃将犬夜叉一行人引到不归之森，并诱使犬夜叉用铁碎牙斩断结界。结界消失，被封印上百年的力量开始复活，玛瑙丸变得愈加强大。与此同时，玻璃和琉璃分别夺去了珊瑚的云母和法师的风穴，使犬夜叉一方陷入苦战；另一方面，戈薇的意识被玛瑙丸控制，她迫不得已用箭再次将犬夜叉封印，之后更被桔梗推入枯井，穿越时空回到了现代…

日暮戈薇是就读于国中三年级的15岁普通小女生，某日，她偶然通过家中神社的枯井来到了500年前的战国时代。时狼烟四起，妖怪横行，世间大地生灵涂炭。戈薇在御神木那里邂逅了被封印的半妖犬夜叉。50年前，意欲变成真正妖怪的犬夜叉，为了得到四魂之玉结识拥有强大灵力的巫女桔梗。经过一段时间相处，两人之间产生了感情。犬夜叉因此希望变成人类，而桔梗也打算在净化完四魂之玉后过回普通人的生活。然而，对桔梗心存邪念的盗贼鬼蜘蛛将灵魂和肉体献给妖怪，继而转生变成邪恶的半妖奈落。在他的一番挑拨下，犬夜叉被桔梗封印在神木之上，重伤的桔梗也在悲伤绝望中死去。

蓬莱岛，相传为古时候的神之岛，秦始皇曾派徐福及三千童男童女寻找蓬莱，以觅长生不老之方。岛上生活着人类、妖怪和半妖，他们和睦相处，自由自在。为了防止半妖受到伤害，巫女奏使用法术使蓬莱岛隐藏起来，每隔50年才会伴着浓雾出现一次。然而邪恶的四斗神趁小岛结界虚弱之际潜入，污染鸣动之窑，对岛上居民进行无情统治和屠杀。在戈薇到达战国时代的50年前，犬夜叉曾和桔梗乘船登上蓬莱，结果遭遇四斗神。在交战中，犬夜叉的力量被四斗神封印。

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邪恶的奈落与犬夜叉一行的战争愈演愈烈，为了保护心脏不受伤害，他在白灵山分离出一个能洞察人类心灵的婴儿，并将心脏托其保管。在此之后，婴儿被某高僧砍作两半，变成白童子和赤子。当得知奈落心脏的重要性时，这两...

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